A Akatsuki foi fundada originalmente por Yahiko durante a Terceira Guerra Mundial Shinobi,
sendo constituída por ninjas de Amegakure que desejavam criar a paz
para seu país de origem, que funcionava como um campo de batalha para
três dos Cinco Grandes Países Shinobi.[2]
Yahiko insistia que suas ações assim como as ações dos membros
restantes da Akatsuki eram feitas apenas para ajudar Nagato à trazer a
paz mundial, embora Konan tenha alegado que era o carisma de Yahiko que
mantinha o grupo unido e estimulado. Obito alega que foi ele quem
motivou Yahiko à formar a organização e, assim, credita-se como o
criador do grupo.[3]
Apesar de ele só ter se encontrado uma vez com Yahiko, o jovem ficou
cauteloso com relação ao homem mascarado e não acreditou em sua
afirmação de ser Madara Uchiha,
Obito, porém, deixou uma impressão em Nagato, ao mesmo tempo em que
prometeu esperar por ele e seu amigo quando eles decidirem procurar o
seu conselho.
Em seus primeiros dias, a Akatsuki ganhou fama e reconhecimento em Amegakure, chamando a atenção de Hanzō da Salamandra
— um ninja de renome mundial e líder do país. Acreditando que o grupo
estava se tornando uma ameaça ao seu governo, além de ser incentivado
por Danzō Shimura,
que o fez acreditar que a Akatsuki estava conspirando para derrubá-lo,
Hanzō se aproximou da organização e afirmou falsamente que ele queria
usá-los como um eixo para negociar a paz entre Konohagakure, Iwagakure e Sunagakure. No entanto, Hanzō traiu a Akatsuki e, trabalhando em conjunto com Danzō Shimura da Anbu de Konohagakure, sequestraram Konan e orquestraram a morte de Yahiko. Após se sincronizar com a Estátua Demoníaca do Caminho Exterior e tentar se vingar dos assassinos de Yahiko, utilizando o cadáver de seu amigo como um recipiente
e passando a usar o nome Pain, Nagato se tornou o novo líder da
Akatsuki e assumiu o controle de Amegakure após uma guerra civil.
Após a Terceira Guerra Mundial Shinobi, a Akatsuki tornou-se um grupo
de mercenários para contratar, e Nagato, presumivelmente começou a
tomar a direção de Obito, que atuou como colaborador da organização e
benfeitor. Em tempos de paz a maioria das vilas ninja, ao invés de
aumentarem os seus próprios armamentos, contrataram a Akatsuki para
lutar suas guerras, espionar inimigos, ou cometer assassinatos. O Quarto Raikage afirma que somente Kumogakure
nunca usou os serviços da Akatsuki e que durante este tempo, tornou-se
amplamente aceito que a Akatsuki foi fundada e sediada em Kirigakure, talvez devido à influência de Tobi sobre o Quarto Mizukage. Eventualmente, a Akatsuki começou a capturar os Bijū, com a intuito de antagonizar muitos de seus ex-clientes.
Os eventos relacionados com a Akatsuki antes do início da Parte II só foram dados em partes. Sasori e Orochimaru eram parceiros por um tempo e eram aparentemente muito eficazes. Kakuzu teve um grande número de parceiros, que ele matou durante seus acessos de raiva. Por esta razão ele formou uma parceria com Hidan, que era imortal, pouco antes do início da Parte II. Itachi Uchiha, aparentemente, juntou-se antes de realizar o massacre do clã Uchiha
para o qual ele desertou de Konohagakure, embora sua associação pareça
ter vindo com sua suspeita de que a Akatsuki poderia fazer algo contra
Konoha. Quando Itachi juntou-se, Orochimaru tentou roubar seu corpo para
ganhar o Sharingan. Ele falhou e foi forçado a desertar. Deidara
foi recrutado para substituir Orochimaru como parceiro de Sasori, mas
pelo fato de Orochimaru ter levado seu anel da Akatsuki com ele, Deidara
não pôde substituir a posição de Orochimaru. A Akatsuki também capturou
dois Bijū antes da Parte II, que no anime são indicados como sendo o Cinco-Caudas e o Sete-Caudas.
A Akatsuki se torna muito mais ativa na Parte II, com Deidara e Sasori fazendo seu movimento ao capturar Gaara para extrair o Uma-Cauda.
Apesar de ter sucesso na extração, Sasori é morto. Aproveitando-se da
vaga aberta, tendo criado a identidade de Tobi para representar um
lacaio da Akatsuki, Obito substituiu Sasori para supervisionar os
assuntos do grupo. Outro Bijū é adquirido entre as capturas do Uma-Cauda
e o Duas-Caudas, mas não se sabe qual.[4][5] Em seguida, são capturados o Duas-Caudas e o Três-Caudas, apesar de Hidan e Kakuzu serem derrotados durante uma luta não relacionada contra os ninjas de Konoha. Após capturarem o Quatro-Caudas, Deidara morre durante sua luta contra Sasuke Uchiha,
com Tobi conseguindo convencer Sasuke a trabalhar com a Akatsuki após a
morte de Itachi. Apesar de cinco membros da Akatsuki serem mortos, Tobi
afirmou que seus sacrifícios valeram a pena para ganhar a lealdade de
Sasuke, a organização toma medidas mais drásticas para compensar os
números diminuídos.
No anime, Nagato captura o Seis-Caudas (uma das bestas que foram capturadas em algum momento no início do manga). Ele e Konan são então enviados para Konoha para capturarem o Nove-Caudas.
Konoha é destruída, mas eles falham em sua missão; com Nagato morrendo e
Konan deixando a organização. Ao mesmo tempo, Sasuke e sua equipe têm a
tarefa de capturar o Oito-Caudas,
mas eles também não conseguem completar a sua missão. As ações da
Akatsuki finalmente provocam uma resposta das vilas ninja, que se reúnem
na Reunião dos Kage
para discutirem o que deve ser feito. Tobi, que desejava acelerar suas
maquinações, se infiltra na reunião e declara guerra contra os Cinco
Grandes Países Shinobi e o País do Ferro, prometendo usar os sete Bijū que a Akatsuki já adquiriu como armas. As aldeias e seus países associados formam as Forças Aliadas Shinobi para combater a Akatsuki, começando a Quarta Guerra Mundial Shinobi.
Em preparação para a guerra, Kisame Hoshigaki
se infiltra em Kumogakure para reunir informações sobre a Aliança
Shinobi, bem como para descobrir a localização dos dois Bijū restantes.
Ele morre no processo, mas não antes de enviar o que ele descobriu a
Obito. Obito, enquanto isso, vai para Amegakure para recuperar o corpo
de Nagato e o Rinnegan, bem como para matar Konan por sua deserção. Kabuto Yakushi, um novo aliado da organização, em seguida, captura Yamato, permitindo-lhe reforçar um exército de 100.000 Zetsu Branco que Obito criou.[6] Após Kabuto utilizar a Invocação: Reencarnação do Mundo Impuro para complementar as forças da Akatsuki com ninjas famosos durante suas vidas, a Akatsuki marcha para a guerra.
Eventualmente, todos os membros da Akatsuki revividos são
devolvidos para a vida após a morte, e a maioria dos Zetsu Branco,
incluindo aquele que foi encarregado de vigiar Sasuke, foram eliminados,
e em última análise, Sasuke trai a Akatsuki ao se aliar junto com a
Taka com a Aliança. No entanto, um Madara reencarnado força um Obito
redimido a usar a Técnica da Vida Celestial de Saṃsāra para ressuscitá-lo totalmente e Zetsu Negro trai Madara e revela que ele montou Akatsuki e tudo o mais pertencente à guerra desde a era de Hagoromo Ōtsutsuki, com a intenção de reviver sua "mãe", Kaguya Ōtsutsuki,
que utiliza o corpo de um Madara chocado como um meio para a sua
ressurreição. Zetsu Negro é o último membro ativo da Akatsuki, apesar de
a própria organização já ter servido ao seu propósito e tornado-se
extinta.
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